O museu foi fundado por Elie Borowski em 1992 para abrigar sua coleção pessoal. Em uma visita a Jerusalém em 1981, uma mulher que ele conheceu em um hotel, Batya Weiss, o encorajou a levar sua coleção para Israel ao invés de criar um museu para ela em Toronto, Canadá, como ele pretendia. Ela o pôs em contato com o prefeito de Jerusalém, Teddy Kollek. Borowski seguiu seu conselho, e construiu o Museu Terras da Bíblia. Os dois finalmente se casaram.
A principal galeria mostra centenas de artefatos: documentos antigos, ídolos, moedas, estátuas, armas, cerâmicas e selos de todo o antigo Oriente Próximo. Muitos tópicos são elaborados em breves artigos nas paredes (por exemplo, as origens do alfabeto, embalsamamento e a jornada de Abraão). O museu também exibe modelos em escala de antigos locais em Jerusalém, um Zigurate em Ur e as pirâmides em Gisé. Embora a ênfase do museu seja a história das antigas civilizações do Oriente Próximo, os curadores levam a atenção para relevantes versos bíblicos. Por exemplo, acima de uma galeria de antigos jarros da Anatólia está o verso "Eis que Rebeca saiu com seu jarro em seu ombro; e ela desceu à fonte e tirou água" (Gênesis 24:45).